Breve historia de los ojos

Y el sexto día de la creación, Dios dijo: Produzca la tierra seres vivientes según su género, bestias y serpientes y animales de la tierra según su especie. Y vio Dios que era bueno… Y así fue como un sábado por la mañana el creador le concedió la vida y el don de la vista de baja y alta resolución a 6 de entre 35 filos (grupos) de animales, a saber: cnidarios, artrópodos, moluscos, anélidos, onicóforos (o gusanos aterciopelados) y cordados. Los ojos son una maquinaria de tan extraordinaria complejidad y elegancia que desde hace siglos se han utilizado como prueba de la omnipotencia de Dios. En el Origen de las especies Darwin lo admite como un tópico desafiante, tanto así que lo incluye en el capítulo Difficulties of the theory.  No obstante, Darwin argumenta que cuando se ignora que detrás de un órgano de tan sofisticada maquinaria existe una genealogía milenaria de formas infinitamente más sencillas, es compresible que un origen sin creador, es decir, un origen natural, parezca absurdo. El genotipo y, por consecuencia, el fenotipo de los ojos, como el de cualquier otro carácter, varía a lo largo de las generaciones. Ahora bien, si esas variaciones genéticas son heredables y, en algunos casos, “útiles” bajo ciertas circunstancias, resulta plausible que la selección natural sea el proceso responsable del don de la vista; ello en el orden de los millones de años y a lo largo de un número inconcebible de generaciones. Si el origen de la extraordinaria gama de animales se remontara, como alude la mitología judeocristiana, a un origen simultáneo, ¿podríamos asumir que todas las bestias dotadas del don de la vista ven a través de los mismos ojos? Hasta hace poco tiempo (alrededor de la década de los 90) la comunidad científica apoyaba la evolución polifilética de los ojos, sugiriendo, a raíz de los trabajos del biólogo evolutivo Ernst Mayr, que habían evolucionado independientemente hasta 40 veces, lo cual hoy parece no ser del todo cierto. Gracias a la ventana de observación que ha abierto la biología molecular, hoy sabemos que de acuerdo a la similitud genética y molecular entre la amplia gama de ojos que existen, es muy probable que su origen en todos los animales sea más bien monofilético (lo cual significa, por un lado, que los cimientos de los ojos de cada uno de los grupos provienen de un mismo ancestro, y por otro, que todo pudo haber surgido aquel sábado por la mañana). En este artículo, homínidos domésticos, nos sumergiremos someramente en los saberes más generales en torno al origen y evolución de los ojos.

Luz

Dentro de la enorme diversidad de sistemas visuales de alta y baja resolución que existen, los cuales consisten en un sensor (sistema sensorial) acoplado a un filtro que procesa información (sistema nervioso) y que desencadena una respuesta (cambios fisiológicos o conductuales), la habilidad de distinguir la luz es la base fundamental de todos. A pesar del tamaño, diseño o ubicación, todos proveen al organismo de información sobre longitudes de onda a las que hemos denominado luz visible. La luz corresponde a un rango del espectro electromagnético que ha estado presente desde el primer amanecer que iluminó la Tierra primitiva, por lo que probablemente ha sido una de las fuerzas selectivas más poderosas y antiguas a las que ha estado sujeta la vida. Recordemos que los animales no son los únicos organismos con sistemas fotosensibles, sin embargo, son los únicos seres a quienes se les ha revelado el mundo a través de la vista. La historia de los ojos, al igual que la historia de cualquier proceso evolutivo, tiene un comienzo humilde pero monumentalmente complejo de descifrar. Primero que nada, preguntémonos, ¿qué utilidad tiene ser sensible a la luz y desarrollar complejas y energéticamente costosas estructuras que la detecten? Además de revelarnos el mundo en full-HD (lo cual es extraordinario), la sensibilidad a la luz provee información valiosa que regula procesos fisiológicos importantes, a saber, ritmos circadianos, lunares o estacionales, al igual que funciona como un mecanismo de supervivencia en la detección de radiación ultravioleta, detección de depredadores (vistos como sombras en los sistemas visuales de baja resolución) y detección de presas, al igual que la detección de superficie y profundidad en los sistemas más rudimentarios (orientación, selección de hábitat, ciclos reproductivos, etc.). Como vemos, la luz, que es simple y llanamente una longitud de onda, puede significar una amplia gama de información para los organismos que la detectan; información valiosa para sobrevivir.

Árbol genealógico

Para adentrarnos en la historia evolutiva de los ojos de los animales, es imprescindible tener en mente un bosquejo general de su árbol filogenético (genealógico). Los metazoos (animales) pertenecen a un grupo de organismos cuyas células tienen un núcleo dentro de una membrana, a los que se les denomina Eucariontes –dentro de los organismos eucariontes más POP, están las plantas y los animales–. Se piensa que el organismo del que provienen todos los metazoos fue un protista, del cual derivaron el filo Porifera (esponjas de mar) y el subreino Eumetazoa, que incluye a todos los animales multicelulares con tejidos diferenciados, donde se incluyen, a su vez, los subgrupos Radiata (animales con simetría radial, a saber, Cnidaria y Ctenophora) y Bilateria (animales con simetría bilateral, a saber, Deuterostomados y Protostomados; clasificación basada en patrones de desarrollo embrionario); y es con el origen de estos dos grupos donde comienza la historia de la visión. Si bien algunas especies de medusas no cuentan con ojos en el sentido más estricto de la palabra, algunos representantes dentro de las clases Hydrozoa, Cubozoa y Scyphozoa tienen sistemas visuales relativamente complejos dado que, por un lado, están acoplados a regiones de condensadas redes neuronales y, por otro, son capaces de formar imágenes, aunque de baja resolución. Ahora bien, los moluscos, anélidos, platelmintos, onicóforos y artrópodos son Protostomados, todos agrupan especies con ojos (más no todas las especies dentro de esos grupos tienen), mientras que los cordados y los equinodermos representan a los Deuterostomados, donde solo los primeros desarrollan ojos.

El prototipo darwiniano y la evidencia que lo sostiene

El prototipo darwiniano parte de que todo comenzó con sistemas de fotorrecepción no visual, seguido de sistemas de fotorrecepción direccional (fototaxis) hasta la visión de baja y alta resolución. Muchos piensan que solo un milagro haría posible la secuencia anterior, pero la realidad es que no es así. Los científicos Nilsson y Pelger propusieron, según cálculos matemáticos, que con una tasa de cambio de 0,005% entre cada generación en lo que a la fotorrecepción respecta (porcentaje bastante conservador), tomaría 364.000 generaciones para formar un ojo partiendo de sistemas de fotorrecepción no visual (lo cual, evolutivamente hablando, son pocas generaciones). El cálculo anterior sencillamente intenta sostener matemáticamente el supuesto darwiniano que plantea que, con leves cambios y tiempo suficiente, el origen de órganos como el ojo o el cerebro deja de ser una posibilidad descabellada. Desde el punto de vista celular, todo pudo haber comenzado, en contra de todo pronóstico, he de decir, con una o varias células fotosensibles que posteriormente fueron rodeadas por una o varias células pigmentadas, seguido de la creciente acumulación de membranas (base celular de la visión de baja y alta resolución) y algunas otras especializaciones. Los modelos teóricos de fotorrecepción no visual consisten en una capa plana de una o varias células fotosensibles que, a raíz de su morfología rasa, solo reconocen presencia y ausencia de luz (un modelo tipo todo/nada). Al haber una amplia gama de organismos que conservan esta estrategia tan antigua de fotorrecepción, los modelos teóricos están más que confirmados.

La luz de día y la luz de noche varían en 8 unidades log, por lo tanto no se requiere de un sofisticado sistema que detecte cambios leves. Sin embargo, la fotorrecepción direccional, y aún más, la fotorrecepción visual, requiere de la detección de leves cambios en la intensidad de luz. Cuando la luz es proyectada sobre una superficie cóncava (que pudo haber comenzado como una leve invaginación celular), se generan sombras que informan sobre la dirección de la que proviene la luz. La precisión de detección es inversamente proporcional al grado de apertura: conforme menos apertura más precisión, conforme más apertura menos precisión. En este sentido, la superficie fotosensible que alguna vez fue plana, mutó a una superficie un poco más cóncava en cada generación, hasta finalmente formar una esfera invaginada con un pequeño agujero que informa exactamente de dónde viene la luz. El ejemplo perfecto para ello son los ojos pinhole de los nautilos, un molusco ancestral pariente de los cefalópodos. Estos ojos recuerdan a una cámara estenopeica, la cual consiste en una caja con un único agujero por el que atraviesa la luz y que actúa como un lente primitivo. Cuando la luz lo atraviesa, se forma una imagen en su interior debido a la difracción de la luz. En el caso de la cámara, la imagen se proyecta invertida, sin embargo, en el caso del nautilo, es corregida por el sistema nervioso.

Aunado a ello, se requiere de captar luz suficiente para saber su dirección, y parece ser que el aumento en el número de células y de membranas por las que la luz atraviesa fue la solución, al multiplicar la sensibilidad a la misma. Según la arquitectura de las células ciliares y rabdoméricas que expresan las c-opsinas y r-opsinas, respectivamente (las cuales veremos más adelante), sabemos que la multiplicación de membranas fue una misma solución para aumentar la sensibilidad a la luz.

El prototipo darwiniano no sólo es plausible por la coherencia que lo sostiene, sino porque lo refuerzan los propios organismos en la filogenia de Metazoa. Cnidaria es uno de los candidatos perfectos para probar los modelos de fotorrecepción no visual y visual de baja resolución. Tienen tanto representantes con sistemas de detección de luz que constan de grupos de células fotosensibles dispersas en el organismo o bien dispuestas ordenadamente y, en el menor de los casos, representantes con ojos esféricos relativamente complejos (cornea, lente, retina) acoplados a un sistema nervioso muy simple y descentralizado. Dentro de Bilateria, en lo que al origen de los ojos (y del sistema nervioso) respecta, el filo Platelmintos ha sido ampliamente estudiado. Sus representantes son extremadamente sencillos, lo que los hace el modelo biológico perfecto. El sistema visual de la planaria Plycelis auricularia, por ejemplo, consta de múltiples ocelos (ojos) compuestos por dos células: una fotorreceptora y otra pigmentada. Dada su modesta estructura, estos sistemas se limitan a detectar cambios en la intensidad de luz, lo que le permite al organismo moverse en relación a la ausencia o presencia de luz. Los únicos Deuterostomados con ojos en el sentido más estricto de la palabra son los vertebrados, cuyos ancestros más antiguos son los peces sin mandíbula, a saber, las lampreas (las cuales existen desde hace 360 millones de años) y los conodontes (los cuales existieron desde hace 540 millones de años hasta hace 200 millones de años). Los primeros cuentan con ojos pequeños con una retina bicelular, carecen de iris, lente, córnea y musculatura extraocular (al ofrecer una visión casi nula, ésta no influye en su conducta, más controla sus ritmos circadianos); mientras que los ojos de los segundos eran bastante grandes y contaban con una lente, iris, músculos extraoculares y retina. Al contar con los elementos generales de un ojo y dado el tamaño, se asume que funcionaban bastante bien.

Building blocks

Todos los sistemas fotosensibles en los animales se basan en dos proteínas: los criptocromos y las opsinas. Sin embargo, las células de los sistemas visuales en virtualmente todos los animales se basan exclusivamente en las opsinas, particularmente las de tipo ll. ¿Y por qué únicamente en las opsinas? Rapidez y sensibilidad. Se ha visto que los criptocromos absorben más eficientemente la luz UV, indispensable en procesos no visuales, más no cuando se trata de la luz visible. La fotosensibilidad de las opsinas tipo ll es producto de su unión a un cromóforo derivado de la Vitamina A (llamado retinal) que absorbe fotones de ciertas longitudes de onda (380  a 750 nm), lo cual cambia la configuración estructural de la opsina. Este proceso desencadena una cascada de reacciones neuroquímicas que resultan en la visión. La respuesta es inmediata debido a que las opsinas están acopladas a proteínas G. Estas proteínas están ampliamente distribuidas en todos los seres vivos y participan en procesos de transducción de señales celulares muy diversas. Básicamente exageran una señal y la propagan rápidamente, por lo que está detrás de cualquier señalización que requiera una respuesta cuasi inmediata, como lo es la visión. Se calcula que hace entre 700 y 800 millones de años estos fotopigmentos aparecieron por primera vez en los Metazoos (lo cual coincide con la separación de Porifera –quienes no expresan opsinas– del resto de metazoos, quienes sí las expresan). Ahora bien, podemos distinguir tres clases de opsinas presentes en Bilateria: c-opsinas, r-opsinas, que son fotosensibles, y opsinas fotoisomersas, que no son fotosensibles. Por el contrario Radiata, además de tener únicamente c-opsinas, posee las cnidopsinas (propias de los cnidarios), las cuales parecen ser la versión cnidaria de las r-opsinas y de las fotoisomerasas en Bilateria. Como ya vimos, los grupos en los que derivó el ancestro común de todos los animales (un protista) son el filo Porífera y el subreino Eumatozoa. Las esponjas de mar y otros grupos ancestrales de animales (coanoflagelados y, aunque algunos artículos señalan lo contrario, placozoos), a diferencia de Eumatozoa, no tienen los genes que codifican para las opsinas, por lo que parece ser que estos genes aparecieron durante y después la separación entre Radiata y Bilateria (eso explica la presencia y ausencia de ciertas proteínas fotosensibles en los cnidarios en comparación con Bilateria). Hasta hace poco, nunca se había creído plausible que el ancestro común de Bilateria, de vertebrados e invertebrados (artrópodos y moluscos), quien vivió durante el Cámbrico hace entre 700 a 711 millones de años, contara con los mismos genes que hacen posible la visión de baja y alta resolución.

Pax6 y ojos simples y compuestos

La evolución de un órgano, particularmente cuando se trata de uno como el ojo, exige que se le estudie como un bricolaje de componentes interconectados donde, a pesar de funcionar como unidad, cada uno de los componentes proviene de procesos evolutivos independientes, a saber: componentes moleculares, estructurales, celulares y morfológicos. Además de las opsinas, ¿hay más evidencia que soporte la teoría de que todos los sistemas visuales provienen de un mismo ancestro? El científico W. J. Gehring realizó un experimento fascinante que prueba que el desarrollo de los ojos en vertebrados e insectos es orquestado por el mismo gen: el Pax6. Mediante una serie de complejos procesos metodológicos, se insertó el gen Pax6 de ratón en un embrión de Drosophila (comúnmente llamada mosca de fruta) para probar la ontogenia de ojos ectópicos en las antenas. ¿El experimento resultó en una suerte de mosca con ojos de ratón? Aunque nuestro morbo lo quisiera, no fue así. El Pax6 de ratón sencillamente indujo la expresión de los cerca de 2.000 genes que utiliza Drosophila para desarrollar un ojo, pero esta vez, para fines del experimento, en una de las antenas. Ello implica que tanto Protostomados como Deuterostomados heredaron de un mismo ancestro el gen maestro que coordina el desarrollo embriológico de los ojos, los cuales pueden ser, en mecánica y morfología, absolutamente diferentes. Así mismo, ello puede celebrarse como prueba de que Dios, aquel sábado antes de finalizar su obra maestra, utilizó los mismos ingredientes para crear los ojos de todos los animales.

Referencias:
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3. W. J. Gehring (2005). New perspectives on eye development and the evolution of eyes and photoreceptors. Journal of Heredity, 96: 171-184.
4. Kristen M. Koenig y Jeffrey M. Gross (2020). Evolution and development of complex eyes: a celebration of diversity. Development, 147: dev182923.
5. Michael F. Land y Russell D. Fernald (1992). The evolution of eyes. Annual Review of Neuroscience, 15, pp: 1-29.
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7. Yoshinori Shichida y Take Matsuyama (2009). Evolution of opsins and phototransduction. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 364: 2881-2895.
8. Natasha Picciani, Jamie R. Kerlin, Noemie Sierra, Andrew J. M. Swafford, M. Desmond Ramirez, Nickellaus G. Roberts, Johanna T. Cannon, Marymegan Daly y Todd H. Oakley (2018). Prolific origination of eyes in Cnidaria with co-option of non-visual opsins. Current Biology, 28: 2413-2419.
9. Dan-Eric Nilsson y Susanne Pelger (1994). A pessimistic estimate of the time required for an eye to evolve. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 256: 53-58.
10. Mark A. Charlton-Perkins, Markus Friedrich y Tiffany A. Cook (2021). Semper’s cells in the insect compound eye: insights into ocular form and function. Developmental Biology, 479: 126-138.

Recursos: La fotografía que se ha usado como portada se ha extraído de Pixabay. La imagen que representa la diversidad de ojos en Metazoa se ha extraído de Wikimedia Commons. La fotografía del prisma de luz es obra de Leo Reynolds. Las figuras del árbol filogenético de Metazoa y la secuencia evolutiva del ojo se han extraído del artículo de Nilsson y Pelger (1994). La figura comparativa entre ojos simples y compuestos se ha extraído del artículo de Charlton-Perkins et al. (2021).