El origen del pico de las aves

Si hacemos un recorrido por las especies actuales de aves podremos observar que todas, absolutamente todas, poseen pico y plumaje. Ambos caracteres conforman el rasgo distintivo de las aves y fueron los que se supone permitieron a sus ancestros sobrevivir a la extinción masiva K/Pg hace 66 millones de años. Las plumas surgieron hace más de 150 millones de años, durante el Jurásico, en el linaje de los terópodos, y su función primordial, según las últimas evidencias científicas, sería probablemente termorreguladora. Los primeros dinosaurios no avianos, que no podían volar, usaban las plumas como mecanismo regulador de su temperatura corporal. El pico, sin embargo, surgió mucho más tarde en la evolución. Tenemos que retroceder hasta el Paleógeno inferior, hace unos 60 millones de años, para encontrar las primeras aves con pico verdadero. Las primeras aves, de hecho, tenían plumas pero no un pico moderno: Archaeopteryx litographica, que vivió hace 150 millones de años, o Hesperornis, un ave marina que vivió durante el Cretácico superior hace unos 80-90 millones de años, tenían ya el cuerpo completamente emplumado pero su pico poseía aún dientes. El pico, tal y como lo conocemos, carece de dientes. Las aves los han perdido en el transcurso de la evolución, pero no así los genes y las rutas moleculares que conducen a su formación, tal y como veremos a lo largo de este artículo. El pico, en su conjunto, no es más que un conjunto de huesos modificados y fusionados: la mandíbula inferior está formada por la fusión de los huesos dental, angular y suprangular, mientras que la mandíbula superior está formada por el premaxilar y la maxila. Esta particular anatomía que da lugar al pico es la que surgió hace unos 60 millones de años. Como ha ocurrido con tantas otras innovaciones evolutivas, la generación del pico fue posible gracias a un sistema anatómico ya existente: la evolución actuó sobre lo que ya tenía para dar lugar a un rasgo completamente innovador y eficiente, el pico.

El origen del pico se remonta al Jurásico superior, hace unos 160 millones de años. Durante este período, un grupo de manirraptores adoptó un camino evolutivo totalmente diferente al de sus congéneres. A lo largo de decenas y cientos de miles de años, el tamaño corporal de este grupo de manirraptores disminuyó progresivamente y su nicho trófico se amplió. Estábamos ante el surgimiento de las primeras aves. A la par que sufrían estos cambios, los ancestros de las aves modernas también comenzaron a sufrir modificaciones anatómicas en su cráneo: éste se acortó frontalmente, las mandíbulas se alargaron, los huesos circumorbitales se redujeron en tamaño y muchos huesos del cráneo perdieron grosor y se volvieron más finos. Estos cambios, de hecho, se debieron a un proceso de pedomorfosis, definido como la retención de caracteres juveniles ancestrales en el estado adulto de un individuo. Concretamente, en las aves parece ser que ocurrió un adelanto de la madurez sexual con respecto al crecimiento óseo de su cráneo durante la embriogénesis, dando lugar así a la retención de dichas características craneanas juveniles. De hecho, un estudio publicado en 2012 por Bhart-Anjan y sus colaboradores corroboró este origen pedomórfico del cráneo aviar gracias al uso de técnicas de morfometría geométrica en ejemplares juveniles y adultos de dinosaurios terópodos, tanto fósiles como actuales (aves). Los análisis incluyeron, además de los huesos típicamente craneanos, aquellos huesos que posteriormente formarían el pico. Un buen ejemplo donde observar este origen pedomórfico lo encontramos en el propio Archaeopteryx, cuyo cráneo parece ser la versión juvenil del cráneo de un Coelophysis, un terópodo más basal pero que no pertenecía al grupo de los manirraptores.

Junto a este proceso de pedomorfosis, los ancestros de las aves modernas sufrieron otro importante cambio a nivel ontogenético: la pérdida de los dientes en las mandíbulas superior e inferior. Este proceso, denominado edentulismo, vino acompañado de un alargamiento y fusión de los dos huesos premaxilares de la mandíbula superior. Los huesos premaxilares, situados en la parte terminal de la mandíbula superior, son los que forman el hocico en los reptiles o la valva superior del pico en las aves. La diferencia entre ambos radica en que en los reptiles, como cocodrilos o terópodos no avianos, estos dos huesos premaxilares están separados y son muy pequeños, y además terminan en forma convexa; mientras que en las aves ambos premaxilares se han fusionado y alargado, terminando en forma de punta y formando así una pieza única que constituye la valva superior del pico. El origen del pico, por lo tanto, tenemos que buscarlo entre aquellos dinosaurios avianos que ya poseían sus dos huesos premaxilares parcialmente fusionados y alargados. Los mejores candidatos los encontramos en el grupo Ornithurae, que agrupa tanto a las aves modernas como al resto de “aves verdaderas” basales como Hesperornis (recordemos que Hesperornis aún poseía dientes pero no un pico moderno). Los primeros Ornithurae, de hecho, tenían los premaxilares más alargados que el resto de dinosaurios avianos en su estado adulto, pero aún tenían dientes. Los premaxilares alargados son, como he indicado anteriormente, producto de la pedomorfosis: los manirraptores no avianos, como el famoso Velociraptor, solo tenían los premaxilares largos en su fase juvenil, pero no en su estado adulto.

Pero la ausencia de dientes solo se encuentra en aquellas especies que ya poseían sus premaxilares total o parcialmente fusionados, lo que nos habla de la íntima relación que existe entre el edentulismo y la fusión de los premaxilares. Un estudio publicado en 2015, de hecho, lo corroboró. Este estudio examinó la forma de los premaxilares de varias aves actuales y extintas (incluyendo embriones, juveniles y adultos) y encontró que, en efecto, una fusión parcial de los premaxilares provocaba que en esa zona fusionada desaparecieran los dientes. Un excelente ejemplo de esta transición hacia la pérdida total de dientes es Yixianornis, cuyo pico primigenio estaba parcialmente dentado. Por otra parte, el estudio desveló que otras aves ancestrales, como Archaeorhynchus o el ya mencionado Hesperornis, ya mostraban indicios de la actual configuración ósea del pico. Pero para desvelar qué cambios sufrieron las primeras aves para perder los dientes y fusionar sus premaxilares no nos basta solo con la paleobiología, tenemos que recurrir a la genética. Y la genética, al menos hasta la actualidad, solo está accesible en las especies actuales (con la excepción de algunos animales ya extintos, pero cuya fecha de extinción no sobrepasa la vida media del ADN en un fósil; me refiero a la fauna de la Edad de Hielo, por ejemplo).

En las aves actuales, los huesos premaxilares se forman a partir del tejido mesenquimal de la cresta neural durante la embriogénesis (o formación del embrión). Durante dicho proceso intervienen dos rutas moleculares esenciales: la vía Ffg8/Shh (del inglés Fibroblast growth factor 8 / Sonic hedgehog) y la vía Wnt/Bmp4 (del inglés Wingless e Int / Bone morphogenetic protein 4). En las aves, los genes que intervienen en ambas rutas moleculares muestran un patrón de expresión diferente al que ocurre en tortugas, cocodrilos u otros reptiles actuales. Estos genes actúan en forma de cascada, es decir, que la proteína de un primer gen desencadena la expresión de un segundo gen, y la proteína de este segundo gen induce la activación de un tercero, y así. Son varios los estudios que han descubierto y caracterizado los componentes individuales, o genes, de estas dos rutas moleculares. Concretamente, los genes Fgf8 y Bmp4 (los dos genes que dan nombre a las dos rutas moleculares), se encargan de definir la zona exacta de la mandíbula donde se formarán posteriormente los dientes. Estos dos genes, por lo tanto, señalan los lugares específicos donde crecerán los dientes. Fgf8 induce además la expresión del segundo componente de la cascada, el gen Pax9. Este gen ya sí se encarga de formar los dientes, pero necesita del apoyo de otro par de genes: Msx y Dlx, que serían los terceros en la cascada. Estos dos últimos genes se encargan de inducir el desarrollo del tejido mesenquimal sobre el cual Pax9 formará los dientes. En resumen: Fgf8 y Bmp4 señalan las zonas donde Msx y Dlx forman el mesénquima a partir del cual Pax9 genera los dientes.

Esta cascada génica sería el proceso normal por el cual se formarían los dientes en los vertebrados, pero las aves no tienen dientes. Por lo tanto, debe ocurrir algo en dichas rutas que haga que el proceso se inactive en las aves. En efecto, varios estudios han demostrado que los genes Fgf8 y Bmp4 están mutados en las aves modernas, perdiendo así su función original para la formación de dientes. En esencia, las mutaciones que han ido acumulando las aves en ambos genes son las responsables del edentulismo. Los genes están mutados, pero las rutas moleculares no se han perdido; de hecho, todavía quedan reminiscencias de su función original en las aves actuales. Un buen ejemplo lo podemos observar durante los primeros estadios de desarrollo de las aves, cuando aún son embriones. Aquí se produce un defecto en la formación del tejido mesenquimal y su contacto con el tejido epitelial (tejido mesenquimal que, recordemos, forman Msx y Dlx). Este defecto se debe a la inactivación o mutación del gen Bmp4. Es más, se ha comprobado que una alteración de ambas rutas moleculares en embriones de pollo provoca que el pico adquiera su forma ancestral: hocico ancho, redondeado, con los huesos premaxilares sin fusionar y con esbozos de dientes.

La pregunta que surge es en qué momento de la evolución se inactivaron estas rutas moleculares en los ancestros de las aves modernas para formar el pico tal cual lo conocemos. Un reciente estudio publicado en 2018 por los paleontólogos Tzu-Ruei Yang y Martin Sander apunta a los terópodos Limusaurus o Sapeornis, que vivieron hace 150 y 120 millones de años respectivamente, como los primeros dinosaurios con edentulismo ontogenético: ambas especies perdían los dientes conforme crecían. Estas dos especies, junto a la ya mencionada Yixianornis (cuyo pico estaba parcialmente dentado), parecen ser los mejores candidatos hasta la fecha para ubicar el origen de la alteración de las dos rutas moleculares que conducen a la formación de los dientes. Con el transcurso del tiempo geológico, ambas rutas moleculares fueron acumulando mutaciones y divergiendo en función hasta acabar formando el pico moderno hace unos 60 millones de años.

Pero las aves no fueron los únicos animales en desarrollar un pico sin dientes. Otros vertebrados como las tortugas, los pterosaurios, diversas especies de reptiles ya extintos, los oviraptosaurios, Confuciusornis o incluso invertebrados como los cefalópodos, desarrollaron pico. Los oviraptosaurios y Confuciusornis, de hecho, son el mejor ejemplo de convergencia evolutiva en cuanto a pico se refiere: en ambos grupos se fusionaron parcial o totalmente los huesos premaxilares y desaparecieron los dientes, tal y como ocurrió en las aves. Sin embargo, es en las aves donde el pico ha alcanzado el mayor grado de diversidad morfológica. A día de hoy se han propuesto varias hipótesis para explicar el origen del pico y su notable diversidad en las aves, pero no hay un consenso claro. Mientras que algunas hipótesis aluden a la reducción del tamaño corporal y la aparición del vuelo como los precursores de la aparición del pico sin dientes, otras explican el edentulismo como una adaptación para explotar los nuevos nichos tróficos que quedaron libres tras la extinción K/Pg. Hay incluso alguna hipótesis que explica la aparición del pico sin dientes como una adaptación para acelerar el tiempo de incubación: al no gastar tanto tiempo y recursos en formar mandíbulas con dientes, el tiempo que pasa el embrión en el huevo se reduce, disminuyendo así el riesgo de depredación. Pero para cada hipótesis hay objeciones: la extinción K/Pg también hizo desaparecer sobre la faz de la Tierra a especies de aves que ya tenían pico o el tiempo de incubación no tiene porque ser corto en especies con pico sin dientes, como ocurre en las tortugas (sus períodos de incubación pueden alargarse hasta los cuatro meses). Al final, como ocurre con tantas otras adaptaciones, el pico surgiría como una adaptación frente a escenarios ecológicos concretos y la selección natural supo explotarlo en cada linaje aviano según su conveniencia.

Referencias:
1. Tzu-Ruei Yang y P. Martin Sander (2018). The origin of the bird’s beak: new insights from dinosaur incubation periods. Biology Letters, 14: 20180090.
2. Bhart-Anjan S. Bhullar, Michael Hanson, Matteo Fabbri, Adam Pritchard, Gabe S. Bever y Eva Hoffman (2016). How to make a bird skull: major transitions in the evolution of the avian cranium, paedomorphosis, and the beak as a surrogate hand. Integrative and Comparative Biology, 56 (3), pp: 389-403.
3. Bhart-Anjan S. Bhullar, Zachary S. Morris, Elizabeth M. Sefton, Atalay Tok, Masayoshi Tokita, Bumjin Namkoong, Jasmin Camacho, David A. Burnham y Arhat Abzhanov (2015). A molecular mechanism for the origin of a key evolutionary innovation, the bird beak and palate, revealed by an integrative approach to major transitions in vertebrate history. Evolution, 69 (7), pp: 1665-1677.
4. Jen A. Bright, Jesús Marugán-Lobón, Samuel N. Cobb y Emily J. Rayfield (2016). The shapes of bird beaks are highly controlled by nondietary factors. Proceedings of the National Academy of Sciences, 113 (19), pp: 5352-5357.
5. Matthew P. Harris, Sean M. Hasso, Mark W. J. Ferguson y John F. Fallon (2006). The development of archosaurian first-generation teeth in a chicken mutant. Current Biology, 16 (1), pp: 371-377.
6. YiPing Chen, Yanding Zhang, Ting-Xing Jiang, Amanda J. Barlow, Tara R. Amand, Yueping Hu, Shaun Heaney, Philippa Francis-West, Cheng-Ming Chuong y Richard Maas (2000). Conservation of early odontogenic signaling pathways in Aves. Proceedings of the National Academy of Sciences, 97 (18), pp: 10044-10049.
7. Bhart-Anjan S. Bhullar, Jesús Marugán-Lobón, Fernando Racimo, Gabe S. Bever, Timothy B. Rowe, Mark A. Norell y Arhat Abzhanov (2012). Birds have paedomorphic dinosaur skulls. Nature, 487, pp: 223-226.

Recursos: La fotografía de portada (Archaeopteryx lithographica) pertenece a H. Ruub y se ha extraído de Wikimedia Commons. La ilustración de Hesperornis es obra del paleoartista Jaime Chirinos. La figura de los cráneos de Coelophysis, Archaeopteryx y Nothoprocta se ha extraído del artículo de Bhart-Anjan et al. (2016). La figura del árbol filogenético y huesos premaxilares se ha extraído del artículo de Bhart-Anjan et al. (2015). Las imágenes de Yixianornis se han extraído de Wikimedia Commons.