Los parásitos se han definido tradicionalmente como organismos que viven en o sobre un hospedador del cual obtienen recursos, principalmente alimento. Sin embargo, desde una perspectiva evolutiva podríamos definir al parásito como un organismo que además de extraer recursos de su hospedador reduce su fitness, esto es, reduce su éxito reproductivo o supervivencia (o lo que es lo mismo, reduce la proporción de genes que el hospedador deja en la siguiente generación). Bajo esta definición un parásito no sería más que una presión selectiva para el hospedador, eso sí, bajo la forma de otro organismo. Aunque hay parásitos que puedan causar enfermedades (denominados patógenos en este caso), no todos lo hacen. Un parásito puede reducir la fecundidad de su hospedador (es decir, reducir su éxito reproductivo), provocar debilidad o cansancio, o incluso causar la muerte. En esta entrada nos centraremos en un sistema parásito-hospedador muy estudiado, el de las aves y sus parásitos. Son muchos los grupos de organismos que pueden parasitar a las aves: virus, bacterias, hongos, protozoos (como los causantes de la malaria aviar), helmintos (como las microfilarias), artrópodos o parásitos de cría (que suelen ser otras aves como los cucos o críalos). En este último caso, el parásito de cría no obtiene ningún alimento del hospedador, ya que pone sus huevos en los nidos de otras aves. De esta manera, el parásito de cría roba, por así decirlo, el cuidado parental del hospedador para destinarlo a su descendencia. Para simplificar el enorme abanico de parásitos, vamos a dividirlos en dos clases: ectoparásitos, que viven sobre las aves, y endoparásitos, que viven dentro de éstas. Como ectoparásitos incluiríamos a los parásitos de cría y a los artrópodos como pulgas, piojos, ácaros, moscas o mosquitos, que se alimentan de la sangre de las aves y permanecen sobre éstas durante un período de tiempo determinado; y como endoparásitos al resto de organismos (virus, bacterias, hongos, protozoos y helmintos). Debido a que los parásitos tienen efectos negativos sobre el fitness de las aves, es lógico pensar que la selección natural haya favorecido el desarrollo de defensas antiparasitarias por parte de las aves. Y así es; las aves han desarrollado multitud de estrategias para combatir a los parásitos. Estas estrategias las podemos dividir en tres grandes mecanismos que describiremos a continuación: (1) comportamientos para evitar y reducir la carga de parásitos, (2) adaptaciones morfológicas y fisiológicas, y (3) desarrollo de una respuesta inmunitaria efectiva. Veamos cuáles son.
1. Comportamientos anti-parásitos
El primer paso para sortear los efectos perjudiciales de cualquier parásito es, evidentemente, evitar entrar en contacto con él. Las aves pueden usar, por ejemplo, la migración para evitar a los parásitos. Son varios los estudios que han comprobado que los movimientos migratorios pueden reducir el parasitismo, ya que con estos movimientos pueden escapar temporal y espacialmente de los parásitos. Por ejemplo, se ha visto que en algunas aves (mirlos, águilas, gansos o cisnes) la carga de nematodos parásitos es menor en las poblaciones migrantes que en las sedentarias. Este mecanismo para evitar ser parasitado se conoce como la hipótesis del “escape migratorio”. Por otra parte, las aves pueden sortear a los parásitos evitando consumir presas que son sus hospedadores intermediarios o que ya estén infectadas, o evitando nidificar en zonas con alta incidencia de parásitos. Algunos ejemplos son el ostrero euroasiático (Haematopus ostralegus), que evita comer berberechos grandes ya que suelen estar infestados de nematodos, el eider chico (Polysticta stelleri) que no consume anfípodos parasitados, o las oropéndolas (Oriolus oriolus) que nidifican cerca de colonias de abejas donde los ataques de moscas parásitas son escasos.
Cuando estas estrategias fallan y los parásitos consiguen llegar a las aves, éstas pueden desplegar otras defensas (tanto comportamentales como fisiológicas y morfológicas) para reducir la carga parasitaria. En este primer punto nos centraremos en las defensas comportamentales que usan las aves para desparasitarse, mientras que en los dos puntos siguientes hablaremos de algunas adaptaciones morfológicas y fisiológicas para combatir a los parásitos, incluyendo el sistema inmunitario. Como es obvio, todos los mecanismos comportamentales solo pueden reducir la carga de ectoparásitos, no así la de endoparásitos. Uno de los comportamientos más habituales de las aves para desparasitarse es el aseo, que puede llevarse a cabo de maneras muy diversas. El acicalamiento es una de las formas de aseo al que más tiempo dedican las aves, que consiste simplemente en la inspección visual del plumaje en busca de ectoparásitos para atraparlos y eliminarlos ayudándose del pico (ver fotografía de arriba). El acicalamiento es un comportamiento innato e inducible, es decir, que no es aprendido y que son los propios ectoparásitos los que provocan la ejecución de este comportamiento (a mayor número de ectoparásitos mayor es el tiempo dedicado al acicalamiento). Por otro lado, existen familias de aves sociales donde el acicalamiento ocurre entre varios individuos, es decir, que es mutuo. En este caso hablamos de acicalamiento social y su función es la de eliminar los ectoparásitos ubicados en regiones corporales donde un mismo individuo no puede acicalarse, como por ejemplo el cuello o la cabeza. Algunos ejemplos los podemos encontrar en la abubilla arbórea (Phoeniculus purpureus), los pingüinos crestados (género Eudyptes) o la paloma bravía (Columba livia).
Otras formas de aseo desarrolladas por las aves son los baños de tierra, el soleamiento o la unción de ciertos compuestos sobre las plumas. Los baños de tierra, presentes en numerosas especies de aves, combaten a los ectoparásitos a través de la desecación. Dependiendo de la capacidad absorbente de la arena o arcilla que se espolvorea sobre las plumas, el efecto desecante será más o menos eficaz, llegando incluso a producir la muerte del ectoparásito. El soleamiento puede producir la muerte de los ectoparásitos por una exposición prolongada a la luz ultravioleta, por el aumento local de la temperatura o por desecación. La tiñosa menuda (Anous minutus) o la golondrina verdemar (Tachycineta thalassina), por ejemplo, combaten a los ácaros y piojos exponiéndose al sol por períodos prolongados. Un tercer comportamiento habitual entre las aves para combatir a los ectoparásitos es la unción de compuestos antiparasitarios sobre su plumaje, que consiste en la aplicación de ciertas moléculas provenientes de otros organismos sobre las plumas. Más de 200 especies de aves usan el ácido fórmico de las hormigas como compuesto para combatir a ciertos ectoparásitos; estas aves atrapan, aplastan y frotan hormigas sobre su plumaje. Otras especies hacen lo mismo pero con orugas, escarabajos, hojas o frutos. Por ejemplo, el zanate norteño (Quiscalus quiscula) usa el zumo de lima, que contiene limoneno, para matar a las pulgas y piojos, y algunos de los pinzones de las islas Galápagos se untan los extractos de las hojas del guayabillo (Psidium galapegeium) para repeler a mosquitos y moscas. Por último, las aves también pueden luchar contra los ectoparásitos si estos se ubican en el lugar donde crían y no en su cuerpo. En efecto, son varias las especies de aves que muestran diferentes estrategias para reducir la carga de ectoparásitos en sus nidos. Algunos ejemplos son la golondrina risquera (Petrochelidon pyrrhonota) que nidifica en pequeñas colonias para evitar una acumulación excesiva de parásitos, el carbonero común (Parus major) que evita construir nidos en lugares donde hay piojos, o el herrerillo común (Cyanistes caeruleus) que inspecciona el material del nido en busca de ectoparásitos para atraparlos y eliminarlos. Existen incluso algunas poblaciones de aves, como los herrerillos de la isla de Córcega, donde el nido se construye a base de material vegetal que desprende compuestos volátiles que afectan negativamente a los parásitos. Es, por así decirlo, una forma de fumigación.
2. Adaptaciones morfológicas y fisiológicas
Las aves poseen, además de las defensas comportamentales descritas anteriormente, caracteres morfológicos y fisiológicos para luchar contra los parásitos. Más que una segunda línea de defensa, estas adaptaciones son una complementación a las adaptaciones comportamentales: todas trabajan a la par. Vamos a comenzar por el plumaje. Aunque su función principal sea la del vuelo, también puede actuar como una barrera efectiva contra los parásitos gracias a sus características mecánicas y fisiológicas. Varios estudios han demostrado que la melanina de las plumas, el pigmento responsable del color negro y marrón, reduce el daño producido por piojos y bacterias que se alimentan de la queratina del plumaje. Por otro lado, se ha visto que la muda del plumaje puede reducir también la carga parasitaria ya que al desechar las plumas viejas se desechan también todos los parásitos que éstas albergaban (bacterias, hongos y ectoparásitos). Algunas especies donde se ha observado este fenómeno adaptativo son el gorrión coliagudo (Ammodramus caudacutus), el mirlo común (Turdus merula) o el estornino pinto (Sturnus vulgaris). A nivel fisiológico, las plumas también muestran adaptaciones interesantes. El mérgulo empenechado (Aethia cristatella), por ejemplo, produce sustancias odoríferas e irritantes constituidas por aldehídos que se impregnan en sus plumas y que actúan como repelente de garrapatas y piojos. Algunos paseriformes endémicos de Nueva Guinea (géneros Ifrita y Pitohui) producen batratoxinas que disuaden y repelen a los ectoparásitos y vectores de la malaria aviar. Y así otros tantos ejemplos. Dejando el plumaje a un lado, otra adaptación de las aves a destacar en esta constante carrera evolutiva es la forma de las uñas y del pico. Se sabe, por ejemplo, que el tamaño relativo del gancho anterior que forma la mandíbula superior del pico está relacionado con la abundancia de ectoparásitos, aunque esta relación no sea lineal (ver la siguiente gráfica). En efecto, esta especie de gancho es una herramienta muy útil a la hora de acicalarse, ya que facilita el separar el parásito de la piel y el atraparlo, y de hecho se ha comprobado experimentalmente que al eliminar varios milímetros de este gancho la cantidad de ectoparásitos aumenta.
Hay otras aves donde el acicalamiento puede estar acompañado de otra adaptación morfológica, la forma de las uñas. La lechuza común (Tyto alba), entre otras muchas especies, posee uñas pectinadas (con forma de peine) que ayudan en la eliminación de piojos u otros ectoparásitos. Como última adaptación en este punto citaremos la glándula uropígea, una glándula exclusiva de las aves ubicada en la base de la cola y que secreta un aceite compuesto por ceras especiales llamadas uropigioles. Este aceite, llamado secreción uropígea, proporciona un mecanismo de protección eficaz contra diversos parásitos. Varios estudios han demostrado que la secreción uropígea tiene un efecto antimicriobiano, antifúngico (en pelícanos contiene dimetiloctano) e incluso perjudicial para ciertos ectoparásitos artrópodos.
3. El sistema inmunitario
Cuando algunos parásitos consiguen introducirse en el cuerpo de las aves (endoparásitos), los mecanismos comportamentales y morfológicos descritos anteriormente se hacen inservibles. En este caso las aves, al igual que el resto de vertebrados, hacen uso de un sistema celular muy específico para combatirlos: el sistema inmunitario. Este sistema, que lleva evolucionando desde hace cientos de miles de años, está compuesto por un conjunto heterogéneo de células sanguíneas, los leucocitos, que desencadenan la respuesta inmunitaria. Los leucocitos se pueden dividir en dos grupos: leucocitos inespecíficos (granulocitos, fagocitos o monocitos, entre otros) y leucocitos específicos (linfocitos B y linfocitos T). El primer grupo es el que permite la existencia de la inmunidad innata, que conforma la primera línea de defensa celular y desencadena una respuesta inespecífica frente a los endoparásitos; y el segundo grupo el que permite la inmunidad adquirida, más específica y activada cuando el endoparásito sobrevive a la primera línea. Ambas respuestas, innata y adquirida, son complementarias y trabajan más o menos al unísono, por lo que el desencadenamiento de una no excluye a la otra. Vamos a ver más en profundidad cómo un ave se enfrenta y consigue eliminar a un endoparásito por medio de su sistema inmunitario.
En un primer momento, cuando el endoparásito ya está establecido en la sangre, los leucocitos inespecíficos se activan y proliferan: los fagocitos y monocitos comienzan a fagocitar y a digerir los endoparásitos, los granulocitos a reconocerlos y a liberar a la sangre citocinas e histamina para reclutar a más células, etc. En conjunto, esta respuesta innata provoca una reducción del número de endoparásitos, aunque no suele acabar con ellos en su totalidad. La respuesta adquirida es más compleja y específica, e involucra diferentes proteínas. Se inicia cuando los linfocitos B reconocen las moléculas específicas del parásito (llamadas antígenos) a través de sus inmunoglobulinas. Las inmunoglobulinas son proteínas sintetizadas por estos linfocitos B y extremadamente específicas y variables debido a la enorme capacidad de variar de los genes que las codifican. Estas inmunoglobulinas se unen a los antígenos bloqueando al parásito y promoviendo su destrucción, además de promover la síntesis de más inmunoglobulinas por parte de otros linfocitos B una vez se produce la unión inmunoglobulina-antígeno. Sin embargo, en la mayoría de los casos los antígenos son procesados por los fagocitos y monocitos que citamos anteriormente. Cuando, por ejemplo, un fagocito digiere el parásito, sus antígenos son desmenuzados en trozos más pequeños dentro de la célula. A estos trozos se le unen las proteínas CMH (Complejo Mayor de Histocompatibilidad), sintetizadas por el propio fagocito. El trozo de antígeno unido al CMH se transporta entonces a la membrana celular del fagocito, exponiendo así el antígeno al ambiente y al resto de células sanguíneas: pasa del interior al exterior. Es en este momento cuando al fagocito se le conoce como célula presentadora de antígenos ya que, como bien indica su nombre, presenta los antígenos al resto de células. Y aquí es cuando intervienen por vez primera los linfocitos T, que detectan y se unen a ese complejo antígeno-CMH a través de sus receptores específicos (es decir, que el fagocito le ha presentado el antígeno al linfocito T). Cuando esto ocurre, el linfocito T comienza a producir clones de sí mismo, a liberar a la sangre citocinas para activar a más fagocitos y linfocitos, y a destruir células infectadas por el endoparásito. De esta manera la población del parásito se reduce enormemente, llegando en muchos casos a terminar con la parasitemia.
Por último, citaremos dos características propias del sistema inmunitario de las aves respecto al del resto de vertebrados: la presencia de la bolsa de Fabricio y la escasa variabilidad genética de las inmunoglobulinas. La bolsa de Fabricio es un órgano linfoide exclusivo de las aves, ubicado en la cloaca y con una vida media de unos tres a seis meses antes de atrofiarse. Es el lugar donde se produce la hematopoyesis, o maduración de los tipos celulares sanguíneos a partir de una célula madre inicial, y el órgano donde se desarrollan los linfocitos B. Una vez los linfocitos B maduran, se liberan al torrente sanguíneo desde la bolsa para luchar contra los endoparásitos. La maduración de los linfocitos B en la bolsa de Fabricio se produce gracias a la acción de diversas hormonas, como la bursina, activina o los glucocorticoides. Por otra parte se ha observado que la diversidad genética de las inmunoglobulinas de las aves es menor que la encontrada en mamíferos. Es cierto que la mayor parte de los estudios genéticos se han llevado a cabo en especies domésticas como el gallo (Gallus gallus domesticus), el pavo (Meleagris gallopavo mexicana) o el pato (Anas platyrhynchos domesticus), pero a grandes rasgos la variabilidad de sus inmunoglobulinas suele ser escasa. Esto se debe al menor número de genes y pseudogenes que codifican para las distintas inmunoglobulinas, además de que la recombinación genética entre dichos genes es limitada (la recombinación es un copia y pega de genes: para construir una inmunoglobulina se ensamblan diferentes genes copiados sin importar su orden). Además, las aves tienen tres tipos de inmunoglobulinas mientras que en mamíferos hay cinco.
Para terminar este artículo, os dejo este podcast de Oikos, donde hablo con Juan María Arenas sobre estas defensas anti-parasitarias de las aves y el tema principal de investigación de mi tesis doctoral.
Referencias:
1. Fred Davison, Bernd Kaspers y Karel A. Schat (2008). Avian immunology. Academic Press, Elsevier Ltd.
2. Sarah E. Bush y Dale H. Clayton (2018). Anti-parasite behaviour of birds. Philosophical Transactions of the Royal Society, 373 (1751), pp: 20170196.
3. Dale H. Clayton y Janice Moore (1997). Host-parasite evolution. General Principles and avian models. Oxford University Press.
4. Dale H. Clayton, Jennifer A. H. Koop, Christopher W. Harbison, Brett R. Moyer y Sarah E. Bush (2010). How birds combat ectoparasites. The Open Ornithology Journal, 3 (1), pp: 41-71.
5. Gregorio Moreno Rueda (2017). Preen oil and bird fitness: a critical review of the evidence. Biological Reviews, 92 (4), pp: 2131-2143.
Recursos: La fotografía de la carraca europea (Coracias garrulus) que se ha usado como portada se ha extraído de best-wallpaper.net. La carraca europea acicalándose se ha extraído de Zastavki.com. La fotografía de la hembra de faisán vulgar (Phasianus colchicus) es obra de Bernd Zoller. La gráfica que representa la intensidad de ectoparásitos frente a la longitud del gancho se ha extraído del artículo de Sarah E. Bush y Dale H. Clayton (2018). El dibujo esquemático de la comunicación intercelular entre un linfocito T y un fagocito pertenece a Pearson Education, Ltd.
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