Los zorros plateados de Novosibirsk

Corría el año 1959. En las instalaciones del Instituto de Citología y Genética de la Unión Soviética, situado en la ciudad de Novosibirsk (Siberia), el genetista Dmitry Belyaev y una por aquel entonces recién graduada en biología Lyudmila Trut comenzaron un experimento de selección artificial con zorros plateados. El experimento surgió como respuesta a la pregunta de Belyaev sobre cómo a partir de un ancestro común, el lobo, surgió tal diversidad de razas caninas en tan poco tiempo. Estaba convencido de que la domesticación del lobo hace unos 15.000 años se basó casi exclusivamente en su comportamiento: nuestros ancestros seleccionaron, generación tras generación, aquellos lobos que se mostraban más mansos con ellos. Quince mil años después, el «mejor amigo del hombre» exhibe un comportamiento afectivo hacia nuestra especie como ninguna otra lo ha hecho jamás. Y no solo eso, esta selección artificial, guiada por la mansedumbre según Belyaev, vino acompañada de una gran variedad anatómica en sus descendientes (las razas caninas se cuentan por cientos actualmente). Belyaev se preguntaba si era posible replicar esa selección artificial pero un período de tiempo más corto, de décadas en lugar de miles de años.

El experimento que Belyaev y Trut iniciaron en 1959, denominado The farm-fox experiment, tomó como especie modelo el zorro plateado, un animal salvaje, no domesticado en el pasado y cercano evolutivamente al lobo (los ancestros del lobo y del zorro se separaron hace unos 10 millones de años). El zorro plateado es una variante melánica del zorro común (Vulpes vulpes) que surgió durante el siglo XIX en peleterías de la isla Prince Edward, en Canadá, y cuyo linaje se mantuvo en granjas gracias al alto valor económico de su piel negra. El experimento fue simple: cruzar solo aquellos zorros plateados que se mostraban mansos y dóciles con los humanos, por lo que el único criterio de selección se basó en el comportamiento. Belyaev y Trut reducían al mínimo el contacto con los zorros para evitar así que el componente ambiental (aprendizaje, habituación al contacto humano, etc.) afectara al comportamiento. De hecho, los zorros solo interactuaban con los humanos durante breves encuentros cada mes. De esta manera, Belyaev y Trut se aseguraban que la docilidad de los zorros era resultado de su genética y no de influencias externas.

Tras varias décadas y 50 generaciones de reproducción selectiva los resultados fueron increíbles. Los zorros plateados de Novosibirsk se volvieron dóciles, mansos y se mostraban amistosos con los humanos. Su comportamiento hacia los humanos no difería mucho del que tienen los perros con nosotros. En palabras de Trut: «Tras 40 años de experimento y el cruce de unos 45.000 zorros, surgió un nuevo grupo de estos animales que eran tan mansos y estaban tan ansiosos por complacer a un humano como un perro». De hecho, estos zorros se mostraban deseosos de establecer contacto con los experimentadores, gimiendo para atraer su atención y olfateando y lamiendo las manos de estos. El cambio de comportamiento fue tan rápido que «en la décima generación el 18% de los zorros pertenecían al grupo Élite¹; en la vigésima generación este grupo alcanzó el 35%. En la actualidad este grupo de zorros conforma el 70-80% de toda la población experimental», según declaró Trut en 1999 en un artículo publicado en American Scientist. Por otro lado, Belyaev, viendo los impresionantes resultados que estaban obteniendo con esta línea de zorros dóciles, comenzó a finales de 1960 un estudio paralelo pero seleccionando aquellos individuos que se mostraban agresivos cuando establecían contacto con los humanos. Los resultados tras 40 generaciones fueron igual de sorprendentes: el nivel de agresividad de esta nueva línea de zorros plateados aumentó considerablemente.

Pero quizás el hallazgo que más sorprendió a Belyaev y Trut fue la enorme similitud que su experimento mostró con la selección artificial que llevaron a cabo nuestros ancestros con el lobo. No solo cambió drásticamente el comportamiento de ambos cánidos, sino también su anatomía y fisiología. Tras decenas de generaciones, los zorros plateados dóciles cambiaron su fenología reproductiva adelantando el período de celo, su cola disminuyó en tamaño y se curvó hacia arriba, sus orejas se flexibilizaron y cayeron hacia abajo, el nivel de adrelina y corticosterona (la hormona del estrés) disminuyó, su cerebro produjo mayor cantidad de serotonina y el cráneo de los machos se estrechó asimilándose al de las hembras. Tras medio siglo de selección artificial exhaustiva, los zorros habían adquirido las mismas características comportamentales y morfológicas o anatómicas que adquirieron los perros después de miles de años de coevolución con el humano.

¿Pero qué genes pueden estar implicados en estos cambios comportamentales? ¿El origen genético de los zorros plateados tiene algo que decir? Si observamos los resultados del farm-fox experiment podemos observar que el comportamiento tiene, en efecto, un componente genético muy importante (recordemos que durante el experimento el componente ambiental fue mínimo, por lo que las diferencias comportamentales observadas en la descendencia se deben a la genética). Por aquel entonces, a finales del siglo XX, la genómica y la transcriptómica eran todavía disciplinas emergentes dentro la genética; pero hoy día están más que establecidas en laboratorios de todo el mundo y nos aportan datos muy relevantes sobre la evolución biológica. Por ejemplo, gracias a la secuenciación del gen del citocromo c, que da lugar a una proteína mitocondrial esencial para llevar a cabo la respiración celular, sabemos que los zorros plateados de Novosibirsk proceden de una población de zorros de la zona Neártica, concretamente del este de Canadá. Este resultado concuerda con los datos históricos que apuntan a que los zorros criados en la Unión Soviética, incluidos los de Novosibirsk, pudieron ser introducidos en la década de 1920 desde granjas peleteras canadienses, como la de Prince Edward. Por otra parte, gracias a la transcriptómica sabemos que en el cerebro de los zorros plateados de Novosibirsk se expresan cientos de genes diferentes respecto al cerebro de zorros salvajes no domesticados. Si nos atenemos a aquellos genes implicados en el comportamiento, en los zorros de Novosibirsk existen 40 genes con un patrón de expresión diferente al que se da en los zorros salvajes. Y es más, el hecho de que surgieran de forma colateral en los zorros dóciles todas aquellas características fisiológicas y anatómicas similares a la de los perros se debe a cambios en la regulación de ciertas hormonas y neurotransmisores cuya secuencia está conservada en los mamíferos. Una selección artificial de la reproducción del más manso, sea en perros o en zorros, no es más que la selección de aquellos mecanismos moleculares y vías de desarrollo que regulan ese comportamiento, mecanismos cuyo origen se ha ubicado en las células madre de la cresta neural según un estudio de 2016. Estos mecanismos conservados son, probablemente, los que den lugar al síndrome de la domesticación.

Pero el hallazgo más espectacular sobre la genética comportamental de estos zorros se dio en 2018 cuando un estudio liderado por la genetista Anna Kukekova, y en cuyo grupo internacional de científicos se encontraba Trut, secuenció el genoma de estos mamíferos. Para observar las diferencias genéticas entre los tres linajes de zorros plateados que se habían creado en el Instituto de Citogenética y Genética, se secuenció el genoma de 10 individuos de cada grupo y luego se compararon regiones genómicas que albergaban genes implicados en el comportamiento. Los resultados revelaron que los tres linajes de zorros plateados de Novosibirsk (dóciles, agresivos y no domesticados) difieren en 103 regiones genómicas, algunas de las cuales poseen genes responsables de la regulación del comportamiento dócil y agresivo. Su secuencia de ADN también reveló que los tres grupos están bien diferenciados a nivel genético: los zorros dóciles están más alejados evolutivamente de los zorros salvajes, no domesticados, que los zorros agresivos de los salvajes. Estos datos concuerdan, una vez más, con los datos históricos: los zorros dóciles se domesticaron antes (1959) que los zorros agresivos (finales de 1960). A nivel genético, el estudio reveló que dos genes, entre otros muchos, parecen tener un papel importante en el comportamiento doméstico. Un buen candidato es el gen SorCS1, que codifica para una proteína que transporta y almacena otras proteínas involucradas en la comunicación entre neuronas. Concretamente, SorCS1 transporta receptores sinápticos que usan las neuronas como la neurexina o los receptores de glutamato AMPA. Mutaciones en este gen o en las proteínas que transporta provocan trastornos comportamentales en humanos, y los zorros de Novosibirsk poseen dicho gen mutado. De hecho, cada linaje de zorro plateado posee mutaciones específicas en el gen SorCS1, dando lugar a regulaciones diferentes en el comportamiento dócil y agresivo en cada grupo de zorros. Otro candidato es el gen CACNA1C, que regula el crecimiento de las dendritas de las neuronas, las conexiones sinápticas entre neuronas, la memoria o el aprendizaje. Las mutaciones no sinónimas que se encontraron en este gen en el grupo de los zorros dóciles podrían también explicar, en parte, su comportamiento y domesticación.

En conclusión, la genómica y la transcriptómica nos han ayudado a comprender, en gran medida, los secretos que escondían los zorros plateados de Novosibirsk, de cómo tras varias décadas de cruces selectivos estos animales se convirtieron en el «segundo mejor amigo del hombre».

Notas:
¹ Los zorros plateados de Novosibirsk se dividieron en cuatro grupos o castas diferentes según su comportamiento: (1) Grupo I: zorros dóciles, mansos y amistosos con los humanos; (2) Grupo II: zorros que se dejan coger por humanos pero no responden al contacto humano con amabilidad; Grupo III: zorros no domesticados, salvajes; Grupo Élite: zorros ansiosos por establecer contacto con humanos, captando la atención de estos con gemidos, y olfateando y lamiendo las manos de los experimentadores.

Referencias:
1. Anna V. Kukekova et al. (2018). Red fox genome assembly identifies genomic regions associated with tame and aggressive behaviours. Nature Ecology and Evolution, 2, pp: 1479-1491.
2. Julia Lindberg, Susanne Björnerfeldt, Peter Saetre, Kenth Svartberg, Birgitte Seehuus, Morten Bakken, Carles Vilà y Elena Jazin (2005). Selection for tameness has changed brain gene expression in silves foxes. Current Biology, 15 (22), pp: R915-R916.
3. Mark J. Statham, Lyudmila Trut, Ben N. Sacks, Anastasiya V. Kharlamova, Irina N. Oskina, Rimma G. Gulevich, Jennifer L. Johnson, Svetlana V. Temnykh, Gregory M. Acland y Anna V. Kukekova (2011). On the origin of a domesticated species: identifying the parent population of Russian silver foxes (Vulpes vulpes). Biological Journal of the Linnean Society, 103 (1), pp: 168-175.
4. Lyudmila Trut (1999). Early canid domestication: the farm-fox experiment. American Scientist, 87 (2), pp: 160-169.
5. Marcelo R. Sánchez-Villagra, Madeleine Geiger y Richard A. Schneider (2016). The taming of the neural crest: a developmental perspective on the origins of morphological covariation in domesticated mammals. Royal Society Open Science, 3 (6), pp: 160107.
6. Zorros domesticados dan a conocer la genética implicada en su docilidad. Agencia SINC (07/08/2018). Disponible en: https://www.agenciasinc.es/Noticias/Zorros-domesticados-dan-a-conocer-la-genetica-implicada-en-su-docilidad

Recursos: La fotografía de portada pertenece a Monty Sloan. Las fotografías de Dmitri Belyaev y los cachorros de zorro plateado son obra de Lyudmila Trut y se han extraído de su artículo de 1999 (Trut,1999). La fotografía del último zorro plateado pertenece a John McNamara.